Миру Идзуми и его друзьям из литературного клуба приходится снова встретиться с теми, кто охотится на ёкаев. Ранее побеждённый ими Мурамаса возвращается, и на этот раз его цель — не просто уничтожить город, а забрать нечто важное из прошлого Миру. Героиня Мирай Куруяма, чья память хранит тайну её собственной природы, оказывается в центре нового столкновения.

Действие разворачивается в тихом городке, где за обычной школьной жизнью скрывается опасная изнанка. Чтобы противостоять угрозе, Миру приходится вспомнить события, которые он предпочёл бы забыть, а Мирай балансирует между желанием помочь и страхом потерять контроль над своими силами. Их противостояние с Мурамасой проверяет не только боевые навыки, но и готовность жертвовать собой ради другого.

Этот фильм подводит итог основной истории сериала, заново пересказывая ключевые сражения и встречи. Зрители знакомые с оригиналом, смогут увидеть знакомые сцены в новом свете, а для тех, кто пропустил сериал, фильм станет точкой входа в мир духов и охотников.